Сергей Слонимский родился в Ленинграде в семье писателя Михаила Слонимского и Иды Исааковны Каплан-Ингель. Заниматься композицией начал в возрасте 11 лет частным образом с В. Я. Шебалиным. В 1945–1950 годах учился игре на фортепиано у С. И. Савшинского и композиции у Б. А. Арапова и С. Я. Вольфензона, затем — в ЛГК имени Н. А. Римского-Корсакова у О. А. Евлахова (композиция) и В. В. Нильсена (фортепиано). В 1958 году окончил аспирантуру под руководством Т. Г. Тер-Мартиросяна, со следующего года и по сегодняшний день преподаёт в консерватории музыкально-теоретические дисциплины, с 1967 года — композицию.